Ne m’appelez plus cancer….

Doit-on abandonner le terme  "cancer" pour les CCIS à faible risque ? Une revue des données probantes.

https://link.springer.com/article/10.1007/s10549-023-06934-y

Synthèse et traduction d'extraits par Cancer Rose, le 24 avril 2023

Il s'agit d'une revue réalisée par des chercheurs de l'Université de Sydney (Australie) dans des bases de données (PubMed et EMBASE) des études sur les carcinomes canalaires in situ (CCIS) à faible risque.
Le carcinome canalaire est une entité particulière de lésion du sein qui reste dans le canal lactifère du sein, et qui n'est pas comptabilisé dans les taux des "vrais" cancers, mais qui est néanmoins traité avec la même agressivité et lourdeur que les cancers invasifs du sein.
Nous expliquons cette forme de lésion mammaire ici : https://cancer-rose.fr/2019/09/04/quest-ce-quun-carcinome-in-situ/

Pourquoi cette étude ?


"Le dépistage mammographique du cancer du sein dans la population a entraîné une forte augmentation du diagnostic et du traitement du carcinome canalaire in situ (CCIS). La surveillance active a été proposée comme stratégie de gestion pour les CCIS à faible risque afin d'atténuer les risques de surdiagnostic et de surtraitement. Cependant, les cliniciens et les patients restent réticents à choisir la surveillance active, même dans le cadre d'un essai. Un recalibrage du seuil diagnostique pour les CCIS à faible risque et/ou l'utilisation d'un label ne comportant pas le mot "cancer" pourraient encourager le recours à la surveillance active et à d'autres options de traitement conservateur. "
Les auteurs expliquent :
"Nous avons cherché à identifier et à rassembler des données épidémiologiques pertinentes afin d'alimenter la discussion sur ces idées."

En effet des études " ont rapporté que les femmes atteintes d'un CCIS à faible risque avaient des résultats comparables, qu'elles aient ou non subi une intervention chirurgicale. Le risque de cancer du sein invasif chez les patientes présentant un CCIS à faible risque variait de 6,5 % (7,5 ans) à 10,8 % (10 ans). Le risque de décès d'un cancer du sein chez les patientes présentant un CCIS à faible risque variait de 1,2 à 2,2 % (10 ans)."
"Il est possible que les lésions à faible risque soient un indicateur de risque de cancer invasif plutôt qu'une lésion précurseur directe.
Les études d'autopsie démontrent l'existence d'un réservoir de cancer du sein in situ subclinique qui n'a pas provoqué de symptômes ou contribué au décès des femmes."
"L'ampleur du surdiagnostic a été sous-estimée [15]. En particulier, bien que le CCIS ait été rarement diagnostiqué avant le dépistage, il est aujourd'hui systématiquement traité avec une thérapie agressive, malgré l'incertitude concernant son histoire naturelle [6], y compris le fait que certains cas sont déjà métastatiques au moment où ils sont détectables [53]."
"Au niveau de la population, le traitement agressif du CCIS n'a pas entraîné de baisse de l'incidence du cancer invasif [15, 17] ou du cancer métastatique."

Une initiative de changement de label déjà évoquée antérieurement

La terminologie d'une lésion a une grande importance car elle détermine l'attitude plus ou martiale que la médecine va employer pour la traiter.

Lors d'une réunion du National Cancer Institute américain en 2012, un groupe d'experts a discuté des stratégies visant à atténuer les préjudices du surdiagnostic et du surtraitement. Le fait qu'une large proportion de DCIS, par exemple, est peu susceptible d'évoluer vers un cancer invasif a conduit à la proposition de modifier la terminologie pour supprimer le mot "carcinome" (et le mot 'cancer de stade 0') afin que le nom corresponde mieux à la compréhension croissante de la biologie sous-jacente, en les désignant simplement comme des "néoplasies intraépithéliales".
Les termes "cancer" et "carcinome" seraient réservés aux lésions susceptibles de progresser.
Certains ont avancé le terme de "lésion indolente d'origine épithéliale (LIE)".
Une telle approche de modification de la terminologie pour mieux s'adapter à la biologie sous-jacente a déjà été utilisée dans le cas de la néoplasie intraépithéliale cervicale (du col utérin), qui était autrefois appelée carcinome in situ, et dans le cas des tumeurs épithéliales à faible potentiel malin pour les lésions ovariennes.
Voir bibliographie :
* Veronesi U, Zurrida S, Goldhirsch A, et al. Breast cancer classification: time for a change. J Clin Oncol. 2009;27(15):2427–2428.
* Ganz PA. Quality-of-life issues in patients with ductal carcinoma in situ. J Natl Cancer Inst Monogr. 2010;2010(41):218–222.
* NIH State-of-the-Science Conference: Diagnosis and Management of Ductal Carcinoma in Situ (DCIS), September 22-24. (Accessed August 21,2013) 2009 [Available from: http://consensus.nih.gov/2009/dcis.htm.
* Nickel B, Moynihan R, Barratt A, et al. Renaming low risk conditions labelled as cancer. BMJ. 2018;362:k3322.

Discussion, résultats

"La généralisation du dépistage mammographique du cancer du sein a considérablement augmenté la détection des cancers du sein au stade précoce et des lésions précurseurs, y compris le carcinome canalaire in situ (CCIS). Comme il est peu probable que certaines de ces lésions évoluent vers une maladie cliniquement significative au cours de la vie de la personne si elles ne sont pas détectées et traitées, les programmes de dépistage par mammographie entraînent un important préjudice, à savoir le surdiagnostic et le surtraitement qui en découle [1,2,3,4].
Les tendances épidémiologiques aux États-Unis montrent une augmentation des taux de diagnostic du cancer du sein, alors que les taux de maladie métastatique et de mortalité par cancer du sein restent largement stables [5], des observations qui vont dans le sens d'un surdiagnostic. Les personnes diagnostiquées avec un CCIS se voient généralement proposer une intervention chirurgicale sous la forme d'une chirurgie conservatrice du sein ou d'une mastectomie. Elles peuvent également subir une intervention au niveau du ganglion lymphatique axillaire (biopsie du ganglion lymphatique sentinelle et parfois curage du ganglion lymphatique axillaire), une radiothérapie et des thérapies endocriniennes [6]. Les risques d'effets indésirables et les inconvénients d'au moins certains de ces traitements peuvent être des compromis acceptables par rapport aux avantages potentiels en termes de prolongation de la vie pour les lésions à haut risque [3].
Cependant, dans le cas d'un CCIS à faible risque, les compromis ne sont peut-être plus acceptables, car les bénéfices potentiels sont bien moindres. Afin d'éviter les effets néfastes d'un surtraitement des lésions à faible risque, la surveillance active a été proposée comme stratégie alternative de prise en charge [7, 8]."

En effet plusieurs études cliniques (essais) sont en cours pour évaluer la pertinence d'une simple surveillance active des carcinomes in situ plutôt qu'un traitement d'emblée.
.......
"Si les résultats de ces essais montrent que la surveillance active est une option de prise en charge sûre et efficace, elle pourra être proposée dans la pratique clinique courante, comme c'est le cas aujourd'hui pour le cancer de la prostate à faible risque [11]. Le recrutement dans les essais a été lent, probablement en raison des préoccupations des cliniciens et des patients concernant la surveillance active en tant qu'option de prise en charge [12,13,14]. En outre, en dehors des essais, seuls 3 % des femmes diagnostiquées avec un CCIS aux États-Unis choisissent de renoncer à la chirurgie et à la radiothérapie [3, 4]. Pour encourager le recours à la surveillance active des CCIS à faible risque, on peut envisager d'utiliser d'autres termes pour décrire ces lésions, sans utiliser le terme "cancer" [15, 16]. Une autre solution consisterait à conserver l'appellation CCIS, mais en recalibrant les seuils diagnostiques de manière à ce que le terme CCIS ne soit appliqué qu'aux lésions présentant un risque plus élevé d'évolution défavorable [17], et que le CCIS à faible risque reçoive une autre appellation qui ne contienne pas le mot "cancer". Ces possibilités peuvent amener les cliniciens et les patientes à opter pour une surveillance active et d'autres options de prise en charge conservatrice lorsque cela est cliniquement approprié [18,19,20,21,22]."

S'accorder sur les définitions

".....L'idée qu'un traitement agressif est nécessaire en cas de cancer persiste, et les patientes hésitent souvent à opter pour la surveillance active [16]. Cela a conduit à des propositions de changement de terminologie pour les CCIS de bas grade, sans le mot carcinome, afin de refléter leur nature indolente et d'encourager l'adoption d'options thérapeutiques moins agressives [15,16,17, 55]. Des termes tels que "lésions indolentes d'origine épithéliale" (LIE) [17] et "néoplasie intraépithéliale canalaire" (DIN) [56] ont été proposés. Il a été démontré que, dans un scénario hypothétique, davantage de femmes préféraient un traitement chirurgical lorsque le CCIS était décrit comme un cancer, plutôt que comme une "lésion mammaire" ou des "cellules anormales" [16].
"Si le CCIS à faible risque doit devenir une catégorie diagnostique distincte avec des recommandations de traitement différentes, il faudra s'accorder sur une définition de ce qui constitue une lésion à faible risque et améliorer la reproductibilité diagnostique de ces lésions."

"La modification de la terminologie utilisée pour décrire les lésions à faible risque peut faire partie de la stratégie globale, mais il est peu probable qu'elle résolve à elle seule ces problèmes. Si l'on estime qu'un changement de terminologie s'impose, il faudra d'abord s'entendre sur ce qui est considéré comme un risque faible pour le mettre en œuvre."

"Comme pour la détection d'autres affections asymptomatiques, le choix du seuil de dichotomie entre les catégories à faible risque et à haut risque est délicat. La disponibilité croissante d'indicateurs moléculaires [57,58,59,60,61] et la prédiction par l'intelligence artificielle d'un comportement cliniquement agressif [62, 63] peuvent aider à cette détermination."

Conclusion

"Les données épidémiologiques appuient l'idée d'un changement du libellé et/ou d'un recalibrage des seuils diagnostiques pour les CCIS à faible risque. De tels changements diagnostiques nécessiteraient un accord sur la définition du CCIS à faible risque et une amélioration de la reproductibilité du diagnostic."

"Les points forts de cette revue résident dans sa rigueur méthodologique, y compris une recherche exhaustive de la littérature, complétée par des articles suggérés par des experts dans le domaine, et une évaluation critique des études incluses. Nous présentons des données sur le CCIS dans son ensemble, ainsi que sur le CCIS à faible risque lorsqu'il a été signalé. Il s'agit également de la première analyse des données probantes visant à répondre à la question de savoir si le CCIS à faible risque devrait devenir une catégorie diagnostique distincte avec une appellation diagnostique non cancéreuse."

"Les essais randomisés actuellement en cours apporteront des preuves définitives de la sécurité de la surveillance active [1,2,3, 9, 10, 67], mais ces données ne seront pas disponibles avant plusieurs années. En attendant, les données résumées dans cette revue peuvent faciliter l'ouverture d'une discussion sur les avantages et les inconvénients de la suppression du terme "cancer" de l'étiquette diagnostique du CCIS à faible risque. Lorsque les données des essais seront disponibles, elles permettront d'éclairer davantage le débat, notamment en proposant une définition plus précise du CCIS à faible risque qui soit largement acceptée par les communautés cliniques et pathologiques."

Pour aller plus loin

L'excès des carcinomes in situ, un défi pour le dépistage

Un blog dédié, pour les femmes

Bibliographie et références de la publication

  1. Elshof LE, Tryfonidis K, Slaets L, Van Leeuwen-Stok AE, Skinner VP, Dif N et al (2015) Feasibility of a prospective, randomised, open-label, international multicentre, phase III, non-inferiority trial to assess the safety of active surveillance for low risk ductal carcinoma in situ—The LORD study. Eur J Cancer 51(12):1497–1510Article PubMed Google Scholar 
  2. Grimm LJ, Ryser MD, Partridge AH, Thompson AM, Thomas JS, Wesseling J et al (2017) Surgical upstaging rates for vacuum assisted biopsy proven DCIS: implications for active surveillance trials. Ann Surg Oncol 24(12):3534–3540Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  3. Hwang ES, Hyslop T, Lynch T, Frank E, Pinto D, Basila D et al (2019) The COMET (comparison of operative versus monitoring and endocrine therapy) trial: a phase III randomised controlled clinical trial for low-risk ductal carcinoma in situ (DCIS). BMJ Open 9(3):e026797Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  4. Ryser MD, Worni M, Turner EL, Marks JR, Durrett R, Hwang ES (2016) Outcomes of active surveillance for ductal carcinoma in situ: a computational risk analysis. J Natl Cancer Inst 108(5):dvj372Article Google Scholar 
  5. Welch HG, Kramer BS, Black WC (2019) Epidemiologic signatures in cancer. N Engl J Med 381(14):1378–1386Article PubMed Google Scholar 
  6. Omling S, Houssami N, McGeechan K, Zackrisson S, Jacklyn G, Walters D et al (2021) The management of women with ductal carcinoma in situ of the breast in Australia and New Zealand between 2007 and 2016. ANZ J Surg 91(9):1784–1791Article PubMed Google Scholar 
  7. Benson JR, Jatoi I, Toi M (2016) Treatment of low-risk ductal carcinoma in situ: is nothing better than something? Lancet Oncol 17(10):e442–e451Article PubMed Google Scholar 
  8. Fallowfield L, Francis A (2016) Overtreatment of low-grade ductal carcinoma in situ. JAMA Oncol 2(3):382–383Article PubMed Google Scholar 
  9. Rea D, Francis A, Wallis M, Thomas J, Bartlett J, Bowden S et al (2017) Confusion over differences in registration and randomization criteria for the LORIS (Low-Risk DCIS) trial. Ann Surg Oncol 24(Suppl 3):566–567Article PubMed Google Scholar 
  10. Kanbayashi C, Iwata H (2017) Current approach and future perspective for ductal carcinoma in situ of the breast. Jpn J Clin Oncol 47(8):671–677Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  11. Carroll PH, Mohler JL (2018) NCCN guidelines updates: prostate cancer and prostate cancer early detection. J Natl Compr Canc Netw 16(5S):620–623Article PubMed Google Scholar 
  12. Fallowfield L, Matthews L, Jenkins V, May S, Francis A, Rae D et al (2018) Abstract OT3–08–01: interview data from women contemplating LORIS trial entry during the feasibility study. Cancer Res. https://doi.org/10.1158/1538-7445.SABCS17-OT3-08-01Article Google Scholar 
  13. Hersch J, Nickel B, Dixon A, Jansen J, Saunders C, Houssami N, et al., editors. Treating (or Monitoring?) Low-risk ductal carcinoma in situ (DCIS): Focus groups about women’s views. 42nd annual meeting of the society for medical decision making; 2020.
  14. Nickel B, McCaffery K, Houssami N, Jansen J, Saunders C, Spillane A et al (2020) Views of healthcare professionals about the role of active monitoring in the management of ductal carcinoma in situ (DCIS): qualitative interview study. Breast 54:99–105Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  15. Esserman LJ, Thompson IM, Reid B, Nelson P, Ransohoff DF, Welch HG et al (2014) Addressing overdiagnosis and overtreatment in cancer: a prescription for change. Lancet Oncol 15(6):e234–e242Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  16. Nickel B, Moynihan R, Barratt A, Brito JP, McCaffery K (2018) Renaming low risk conditions labelled as cancer. BMJ (Clin Res ed) 362:k3322Article Google Scholar 
  17. Esserman LJ, Varma M (2019) Should we rename low risk cancers? BMJ (Clin Res ed) 364:k4699Article Google Scholar 
  18. McCaffery K, Nickel B, Moynihan R, Hersch J, Teixeira-Pinto A, Irwig L et al (2015) How different terminology for ductal carcinoma in situ impacts women’s concern and treatment preferences: a randomised comparison within a national community survey. BMJ Open 5:e008094Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  19. Nickel B, Barratt A, Copp T, Moynihan R, McCaffery K (2017) Words do matter: a systematic review on how different terminology for the same condition influences management preferences. BMJ Open 7(7):e014129Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  20. Nickel B, Barratt A, Hersch J, Moynihan R, Irwig L, McCaffery K (2015) How different terminology for ductal carcinoma in situ (DCIS) impacts women’s concern and management preferences: a qualitative study. Breast 24(5):673–679Article PubMed Google Scholar 
  21. Dixon PR, Tomlinson G, Pasternak JD, Mete O, Bell CM, Sawka AM et al (2019) The role of disease label in patient perceptions and treatment decisions in the setting of low-risk malignant neoplasms. JAMA Oncol 5(6):817–823Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  22. Omer ZB, Hwang ES, Esserman LJ, Howe R, Ozanne EM (2013) Impact of ductal carcinoma in situ terminology on patient treatment preferences. JAMA Intern Med 173(19):1830–1831Article PubMed Google Scholar 
  23. Sterne JA, Hernán MA, Reeves BC, Savović J, Berkman ND, Viswanathan M et al (2016) ROBINS-I: a tool for assessing risk of bias in non-randomised studies of interventions. BMJ (Clin Res ed) 355:i4919Google Scholar 
  24. Hoy D, Brooks P, Woolf A, Blyth F, March L, Bain C et al (2012) Assessing risk of bias in prevalence studies: modification of an existing tool and evidence of interrater agreement. J Clin Epidemiol 65(9):934–939Article PubMed Google Scholar 
  25. Whiting PF, Rutjes AW, Westwood ME, Mallett S, Deeks JJ, Reitsma JB et al (2011) QUADAS-2: a revised tool for the quality assessment of diagnostic accuracy studies. Ann Intern Med 155(8):529–536Article PubMed Google Scholar 
  26. Lucas NP, Macaskill P, Irwig L, Bogduk N (2010) The development of a quality appraisal tool for studies of diagnostic reliability (QAREL). J Clin Epidemiol 63(8):854–861Article PubMed Google Scholar 
  27. Erbas B, Provenzano E, Armes J, Gertig D (2006) The natural history of ductal carcinoma in situ of the breast: a review. Breast Cancer Res Treat 97(2):135–144Article PubMed Google Scholar 
  28. Byng D, Retèl VP, Schaapveld M, Wesseling J, van Harten WH (2021) Treating (low-risk) DCIS patients: what can we learn from real-world cancer registry evidence? Breast Cancer Res Treat 187(1):187–196Article CAS PubMed PubMed Central Google Scholar 
  29. Akushevich I, Yashkin AP, Greenup RA, Hwang ES (2020) A medicare-based comparative mortality analysis of active surveillance in older women with DCIS. NPJ breast cancer 6:57Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  30. Ryser MD, Weaver DL, Zhao F, Worni M, Grimm LJ, Gulati R et al (2019) Cancer outcomes in DCIS patients without locoregional treatment. J Natl Cancer Inst 111(9):952–960Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  31. Sagara Y, Mallory MA, Wong S, Aydogan F, DeSantis S, Barry WT et al (2015) Survival benefit of breast surgery for low-grade ductal carcinoma in situ a population-based cohort study. JAMA Surg 150(8):739–745Article PubMed Google Scholar 
  32. Mannu GS, Wang Z, Broggio J, Charman J, Cheung S, Kearins O et al (2020) Invasive breast cancer and breast cancer mortality after ductal carcinoma in situ in women attending for breast screening in England, 1988–2014: population based observational cohort study. BMJ (Clin Res ed) 369:m1570Google Scholar 
  33. Co M, Ngan RKC, Mang OWK, Tam AHP, Wong KH, Kwong A (2021) Long-term survival outcomes of “low risk” ductal carcinoma in situ from a territory-wide cancer registry. Clin Oncol 33(1):40–45Article CAS Google Scholar 
  34. Maxwell AJ, Dodwell DJ, Pinder SE, Wallis MG, Thompson AM, Thompson A et al (2018) Risk factors for the development of invasive cancer in unresected ductal carcinoma in situ. Eur J Surg Oncol 44(4):429–435Article PubMed Google Scholar 
  35. Grimm LJ, Ghate SV, Hwang ES, Soo MS (2017) Imaging features of patients undergoing active surveillance for ductal carcinoma in situ. Acad Radiol 24(11):1364–1371Article PubMed Google Scholar 
  36. Meyerson AF, Lessing JN, Itakura K, Hylton NM, Wolverton DE, Joe BN et al (2011) Outcome of long term active surveillance for estrogen receptor-positive ductal carcinoma in situ. Breast 20(6):529–533Article PubMed Google Scholar 
  37. Thomas ET, Del Mar C, Glasziou P, Wright G, Barratt A, Bell KJL (2017) Prevalence of incidental breast cancer and precursor lesions in autopsy studies: a systematic review and meta-analysis. BMC Cancer 17(1):808Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  38. Segnan N, Minozzi S, Ponti A, Bellisario C, Balduzzi S, González-Lorenzo M et al (2017) Estimate of false-positive breast cancer diagnoses from accuracy studies: a systematic review. J Clin Pathol 70(4):282–294Article PubMed Google Scholar 
  39. Elmore JG, Longton GM, Carney PA, Geller BM, Onega T, Tosteson AN et al (2015) Diagnostic concordance among pathologists interpreting breast biopsy specimens. JAMA 313(11):1122–1132Article CAS PubMed PubMed Central Google Scholar 
  40. Van Bockstal MR, Berlière M, Duhoux FP, Galant C (2020) Interobserver variability in ductal carcinoma in situ of the breast. Am J Clin Pathol 154(5):596–609Article PubMed Google Scholar 
  41. Mercan E, Mehta S, Bartlett J, Shapiro LG, Weaver DL, Elmore JG (2019) Assessment of machine learning of breast pathology structures for automated differentiation of breast cancer and high-risk proliferative lesions. JAMA Netw Open. https://doi.org/10.1001/jamanetworkopen.2019.8777Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  42. Qiu L, Mais DD, Nicolas M, Nanyes J, Kist K, Nazarullah A (2019) Diagnosis of papillary breast lesions on core needle biopsy: upgrade rates and interobserver variability. Int J Surg Pathol 2019:1066896919854543Google Scholar 
  43. Brunye TT, Mercan E, Weaver DL, Elmore JG (2017) Accuracy is in the eyes of the pathologist: The visual interpretive process and diagnostic accuracy with digital whole slide images. J Biomed Inform 66:171–179Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  44. Jackson SL, Frederick PD, Pepe MS, Nelson HD, Weaver DL, Allison KH et al (2017) Diagnostic reproducibility: what happens when the same pathologist interprets the same breast biopsy specimen at two points in time? Ann Surg Oncol 24(5):1234–1241Article PubMed Google Scholar 
  45. Tozbikian G, Brogi E, Vallejo CE, Giri D, Murray M, Catalano J et al (2017) Atypical ductal hyperplasia bordering on ductal carcinoma in situ. Int J Surg Pathol 25(2):100–107Article PubMed Google Scholar 
  46. Trocchi P, Holzhausen HJ, Loning T, Bocker W, Schmidt-Pokrzywniak A, Thomssen C et al (2017) Intraobserver agreement on histopathologic evaluations of core breast biopsies. Breast J 23(2):215–219Article PubMed Google Scholar 
  47. Rakha EA, Ahmed MA, Aleskandarany MA, Hodi Z, Lee AH, Pinder SE et al (2017) Diagnostic concordance of breast pathologists: lessons from the national health service breast screening programme pathology external quality assurance scheme. Histopathology 70(4):632–642Article PubMed Google Scholar 
  48. Rakha EA, Ahmed MA, Ellis IO (2016) Papillary carcinoma of the breast: diagnostic agreement and management implications. Histopathology 69(5):862–870Article PubMed Google Scholar 
  49. van Seijen M, Jóźwiak K, Pinder SE, Hall A, Krishnamurthy S, Thomas JS et al (2021) Variability in grading of ductal carcinoma in situ among an international group of pathologists. J Pathol Clin Res 7(3):233–242Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  50. Tsuda H, Yoshida M, Akiyama F, Ohi Y, Kinowaki K, Kumaki N et al (2021) Nuclear grade and comedo necrosis of ductal carcinoma in situ as histopathological eligible criteria for the Japan Clinical Oncology Group 1505 trial: an interobserver agreement study. Jpn J Clin Oncol 51(3):434–443Article PubMed Google Scholar 
  51. Onega T, Weaver DL, Frederick PD, Allison KH, Tosteson ANA, Carney PA et al (2017) The diagnostic challenge of low-grade ductal carcinoma in situ. Euro J Cancer 80:39–47Article Google Scholar 
  52. Esserman LJ, Thompson IM Jr, Reid B (2013) Overdiagnosis and overtreatment in cancer: an opportunity for improvement. JAMA 310(8):797–798Article CAS PubMed Google Scholar 
  53. Welch HG, Gorski DH, Albertsen PC (2016) Trends in metastatic breast and prostate cancer. N Engl J Med 374(6):596PubMed Google Scholar 
  54. Osdoit M, Yau C, Symmans WF, Boughey JC, Ewing CA, Balassanian R et al (2022) Association of residual ductal carcinoma in situ with breast cancer recurrence in the neoadjuvant I-SPY2 Tr
  55. al. JAMA Surg. https://doi.org/10.1001/jamasurg.2022.4118Article PubMed Google Scholar 
  56. Allegra CJ, Aberle DR, Ganschow P, Hahn SM, Lee CN, Millon-Underwood S et al (2010) National institutes of health state-of-the-science conference statement: diagnosis and management of ductal carcinoma in situ september 22–24, 2009. J Natl Cancer Inst 102(3):161–169Article PubMed Google Scholar 
  57. Galimberti V, Monti S, Mastropasqua MG (2013) DCIS and LCIS are confusing and outdated terms. They should be abandoned in favor of ductal intraepithelial neoplasia (DIN) and lobular intraepithelial neoplasia (LIN). Breast 22(4):431–435Article PubMed Google Scholar 
  58. Wilson GM, Dinh P, Pathmanathan N, Graham JD (2022) Ductal carcinoma in situ: molecular changes accompanying disease progression. J Mammary Gland Biol Neoplasia 27(1):101–131Article PubMed PubMed Central Google Scholar 
  59. McCart Reed AE, Kalita-De Croft P, Kutasovic JR, Saunus JM, Lakhani SR (2019) Recent advances in breast cancer research impacting clinical diagnostic practice. J Pathol 247(5):552–562Article PubMed Google Scholar 
  60. Pang JB, Savas P, Fellowes AP, Mir Arnau G, Kader T, Vedururu R et al (2017) Breast ductal carcinoma in situ carry mutational driver events representative of invasive breast cancer. Modern Pathol 30(7):952–963Article CAS Google Scholar 
  61. Rebbeck CA, Xian J, Bornelöv S, Geradts J, Hobeika A, Geiger H et al (2022) Gene expression signatures of individual ductal carcinoma in situ lesions identify processes and biomarkers associated with progression towards invasive ductal carcinoma. Nat Commun 13(1):3399Article CAS PubMed PubMed Central Google Scholar 
  62. Soon PS, Provan PJ, Kim E, Pathmanathan N, Graham D, Clarke CL et al (2018) Profiling differential microRNA expression between in situ, infiltrative and lympho-vascular space invasive breast cancer: a pilot study. Clin Exp Metas 35(1–2):3–13Article CAS Google Scholar 
  63. Capurro D, Coghlan S, Pires DEV (2022) Preventing digital overdiagnosis. JAMA 327(6):525–526Article PubMed Google Scholar 
  64. Bifulco C, Piening B, Bower T, Robicsek A, Weerasinghe R, Lee S et al (2021) Identifying high-risk breast cancer using digital pathology images. Science 2021:1Google Scholar 
  65. Nicosia L, Latronico A, Addante F, De Santis R, Bozzini AC, Montesano M et al (2021) Atypical ductal hyperplasia after vacuum-assisted breast biopsy: can we reduce the upgrade to breast cancer to an acceptable rate? Diagnostics (Basel, Switzerland). 11(6):1120PubMed PubMed Central Google Scholar 
  66. Schiaffino S, Cozzi A, Sardanelli F (2020) An update on the management of breast atypical ductal hyperplasia. Br J Radiol 93(1110):20200117Article PubMed Google Scholar 
  67. Zadro JR, O’Keeffe M, Ferreira GE, Traeger AC, Gamble AR, Page R et al (2022) Diagnostic labels and advice for rotator cuff disease influence perceived need for shoulder surgery: an online randomised experiment. J Physiother 68(4):269–276Article PubMed Google Scholar 
  68. DCIS Precision (2022) Clinical trials—DCIS precision 2022. https://www.dcisprecision.org/clinical-trials/. Accessed 27 Oct 2022

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